Kumus utställningslokaler på våningsplan 3, 4 och 5 omfattar en stationär utställning och lokaler för temporära utställningar. Utställningen på tredje våningen presenterar den estniska konsthistorian från 1700-talet till andra världskriget och utställningen på fjärde våning konstverk från den sovjetiska ockupationstiden på 1940–1980-talet. B-flygeln på samma våningsplan rymmer utställningslokaler, där konsten från olika tidseror presenteras vid temporära utställningar, såväl från museets egna som från andra samlingar. På museets 5:e våning ligger galleriet för samtida konst som presenteras genom temporära utställningar.