Kumun näyttelytilat 3., 4. ja 5. kerroksessa jakautuvat pysyvien näyttelyiden ja vaihtuvien näyttelyiden tiloihin. Kolmannessa kerroksessa esitellään virolaisen taiteen historiaa 1700-luvulta toiseen maailmansotaan ja neljännessä 1940-1980-luvuilta, neuvostoliiton miehityksen ajalta. Samojen kerrosten B-siivessä sijaitsevat näyttelytilat, joissa vastaavien aikakausien taidetta niin museon kokoelmista kuin muualtakin esitellään vaihtuvissa näyttelyissä. Museon 5. kerroksessa sijaitsee nykytaiteen galleria, jossa esitettään nykytaidetta vaihtuvissa näyttelyiss